Microbiota oral y estilo de vida como base para la salud oral y sistémica

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Tabla 2. Factores que determinan la composición de la microbiota oral [tomado de Rosier (3)].
Tabla 2. Factores que determinan la composición de la microbiota oral [tomado de Rosier (3)].

La microbiota es un componente inseparable del holobionte humano. Actualmente en cualquier patología crónica es imprescindible conocer los complejos mecanismos relacionados con los factores ambientales y del estilo de vida y cómo impactan sobre la salud humana y el equilibrio de la microbiota. La microbiota oral en estado de equilibrio permite mantener un estado de salud bucodental óptimo. La rotura de este equilibrio puede conducir a una situación de disbiosis mantenida que subyace en la patogénesis de la caries, la periodontitis y otros procesos patológicos orales. En última instancia, la disbiosis oral también es causa directa de disbiosis intestinal y se relaciona con múltiples patologías sistémicas. Ésta es una revisión narrativa sobre la microbiota oral, su configuración y los factores que la modulan, con un especial énfasis en el estilo de vida y la alimentación.

Autora: Dra. Sari Arponen

Introducción

Para entender la salud y la enfermedad, se hace necesario actualmente incorporar a la práctica clínica los conocimientos que nos brindan los últimos avances en el estudio de la microbiota humana. Las modernas técnicas de secuenciación genómica como NGS (Next Generation Sequencing) o ITS gene sequencing permiten obtener de forma rápida ingentes cantidades de datos metagenómicos de la microbiota humana. Estas tecnologías se complementan con las relacionadas con la metatranscriptómica, metaproteómica y metabolómica. Los descubrimientos de las ciencias básicas deben conducir a mejorías en la práctica clínica del día a día para obtener mejoras en la salud de las personas. Así, la tendencia actual en los cuidados de la salud es hacia una medicina personalizada, predictiva, holística, prospectiva y de precisión, basada en la epigenética, metabolómica y microbiómica. Desde esta perspectiva, el ser humano es contemplado como un verdadero holobionte o superorganismo, en el que los factores genéticos y ambientales impactan sobre la salud humana no solamente por su efecto en el organismo humano y sus células eucariotas de primate, sino también por su influencia sobre la microbiota (1).

El estudio de la microbiota podría considerarse que se inició con Leeuwenhoek a mediados del siglo XVII, con la observación de los primeros microorganismos (2). Hasta fechas recientes, el cultivo, las tinciones y la microscopía eran las herramientas fundamentales de este campo de estudio. Hasta hace poco, se consideraba a los microorganismos como algo peligroso que combatir. Es en las últimas décadas cuando se ha comenzado a considerar que la microbiota humana es una parte inseparable del organismo y que el exceso de uso de fármacos antimicrobianos genera problemas inicialmente no previstos por la pérdida de la diversidad y la riqueza de la microbiota y la aparición de la disbiosis en los diversos nichos ecológicos del cuerpo humano.

El crecimiento exponencial de las publicaciones en el campo de la microbiota se hace patente sobre todo en los últimos 10 años (3). La microbiota humana se encuentra en todo el tracto gastrointestinal, la mucosa genitourinaria, la piel, el tracto respiratorio y los ojos. Incluso ya se habla del microbioma de la sangre: tanto en los sujetos sanos como en diversas patologías crónicas, se han identificado perfiles genómicos de microorganismos en la sangre sin que su presencia se vincule a una bacteriemia infecciosa. Asimismo, los estudios comparativos de cerebros de individuos con patología neurodegenerativa y sujetos sanos han permitido establecer el inicio del estudio de los perfiles de microrganismos presentes en el tejido cerebral.

La microbiota oral

La microbiota de la boca tiene unas características propias. Por su accesibilidad, tanto la composición como la biogeografía de la microbiota oral y las complejas relaciones que se establecen entre los microrganismos que se hallan en la boca han podido caracterizarse de forma inicial, tanto en la salud como en las enfermedades de la boca como la periodontitis y la caries. Asimismo, se han conseguido identificar microorganismos concretos relacionados con patologías sistémicas cuando se produce una disbiosis de la microbiota oral. En la tabla 1 se definen algunos conceptos básicos en este campo de estudio.

Como se ha comentado, el estudio de la microbiota es algo complejo. Afortunadamente se realizan esfuerzos por aunar los conocimientos adquiridos por diferentes equipos de investigación. A nivel global, cabe destacar el Human Microbiome Project, iniciado por los National Institutes of Health de Estados Unidos en 2007 (NIH), que tiene como objetivo caracterizar las comunidades microbianas del cuerpo humano y explorar las correlaciones entre los cambios del microbioma y la salud humana. En 2012 se publicó en Nature el primer estudio a gran escala detallando las taxas bacterianas asociadas a los diferentes hábitats corporales de un sujeto humano sano (4). El proyecto MetaHIT (Metagenomics of the Human Intestinal Tract) es una iniciativa de la Comisión Europea y China enfocado en el estudio de la microbiota intestinal y las relaciones de los genes de esta con estados de salud y enfermedad. Con este proyecto se han conseguido caracterizar unos 3.3 millones de genes bacterianos no redundantes presentes en la microbiota intestinal humana (5).

Hay otras iniciativas colaborativas para investigar la microbiota humana. Es destacable el Human Oral Microbiome Database, accesible en su versión expandida en www.homd.org. Su objetivo es “proveer a la comunidad científica de información exhaustiva y organizada sobre las especies bacterianas presentes en el tracto aerodigestivo humano”. Esto incluye la cavidad oral, faringe, área nasosinusal y esófago. Actualmente esta base de datos incluye 770 especies microbianas. De ellas, el 57% tienen nombre oficial, el 13% no tiene nombre, pero se han cultivado, y un 30% son filotipos no cultivados. Otro proyecto, CORE, de la Universidad Estatal de Ohio (disponible en http://microbiome.osu.edu/) es una base de datos de secuencias microbianas orales complementaria al HOMD. Esta base de datos contiene 636 filotipos no redundantes que definen el core o núcleo de la microbiota oral (6).

Componentes de la microbiota oral

Gracias a todos estos proyectos y a los estudios de metabolómica y biogeografía, se ha podido caracterizar la microbiota oral en situación de salud.

La fracción bacteriana de la microbiota oral es la más conocida. Los Firmicutes como Streptococcus, Veillonella y Lactobacillus componen en condiciones normales más de la mitad de las bacterias presentes en una microbiota oral sana. A los Firmicutes les siguen las Proteobacteria, los Bacteroides y los Actinomyces, siendo la presencia de Fusobacteria y otros phylum más escasa. En la saliva, se podría decir que las bacterias están en una fase planctónica, no organizada. En las superficies blandas y duras de la boca, el biofilm saludable que caracteriza a cada localización de la boca varía. En general, Streptococcus, Veillonella, Prevotella, y Pasteurellaceae no clasificadas copan los primeros puestos de la microbiota que se localiza en el paladar, el dorso de la lengua, las amígdalas palatinas, la garganta y la mucosa yugal. En los tejidos duros la composición es algo distinta, aunque Streptococcus se mantiene como el principal género. En el biofilm subgingival, Fusobacterium y Capnocytophaga siguen a los estreptococos; en el biofilm supragingival, Capnocytophaga y Corynebacterium están muy presentes. En la encía queratinizada, se encuentran fundamentalmente Streptococcus y Pasteurellaceae no clasificadas (7).

La microbiota oral no se compone solamente de bacterias, si bien los otros reinos que encontramos en ella están menos estudiados.

Las arqueas son microorganismos procariotas no bacterianos; en los humanos se encuentran fundamentalmente en el intestino y la boca, aunque constituyen una parte menor del microbioma oral. En la boca se encuentran más bien pocas especies de arqueas, siendo todas ellas metanógenos como Thermoplasmatales, Methanobrevibacter, Methanobacterium y Methanosarcina. Aunque se encuentran en sujetos sanos, cobran mayor relevancia en los procesos de periodontitis, donde aumenta su prevalencia y abundancia. Parece que también pueden tener un papel patogénico en otras patologías como la periimplantitis y la pericoronitis (8). En los estudios de paleoodontología en los que se analiza la composición de la placa dental en individuos de sociedades del Mesolítico, Neolítico, Edad Media, Edad Moderna y el mundo actual, se comprueba cómo con los cambios en la composición de la dieta también cambia la abundancia relativa de las diversas especies de arqueas metanógenas, permitiendo establecer una correlación directa entre la alimentación y la composición de este reino en la microbiota oral (9).

El árbol de la vida no es algo definitivo y estático. La división clásica de las formas de vida en animales, plantas, hongos, protistas (eucariotas que no pertenecen a los reinos anteriores) y monera (organismos procariotas) se está redefiniendo y hoy en día se prefiere utilizar la clasificación en dominios en el que se dividirían los organismos vivos en bacterias, arqueas y eucariotas. Sin embargo, el descubrimiento de nuevos microorganismos como los Candidate Phyla Radiation obligan a revisar estos conceptos (10,11). Los CPR son un nuevo tipo de microorganismos que suponen hasta el 15% de todas las bacterias. Son microorganismos ultrapequeños con genomas muy reducidos y capacidad metabólica limitada: no tienen ciclo de Krebs ni cadena respiratoria, y su capacidad de síntesis de aminoácidos o nucléotidos es muy escasa o nula. Viven como episimbiontes obligados de otras bacterias. El primer CPR que se ha podido cultivar en asociación con su bacteria simbionte Actinomyces odontolyticus actinosynbacter es TM7x, perteneciente a las Saccharibacteria. Este tipo de episimbiontes poco estudiados interactúan de forma crítica en el desarrollo de la microbiota humana tanto en la salud como la enfermedad. Este y otras bacterias episimbiontes ultrapequeñas del grupo CPR como las Gracilibacteria y Absconditabacteria forman la “materia oscura bacteriana” (12).

La micobiota oral es fundamental para comprender las relaciones que se establecen con el componente bacteriano de la microbiota oral. En los estudios realizados por Ghannoum en 2010 (13) y Dupuy en 2014 (14) se ha descrito de forma inicial el micobioma oral en estado de salud. Esta micobiota se compone en gran medida de especies no cultivables. Las especies de Candida son las predominantes en la micobiota oral. Otros géneros entre los más de 75 descritos son Cladosporium, Aureobasidium, Aspergillus y Malassezia. En realidad, es difícil saber si algunos de estos hongos realmente forman una parte constitucional de la microbiota oral o si se han localizado en ella como sujetos pasajeros procedentes del ambiente. En cualquier caso, los hongos establecen relaciones complejas con las bacterias de la boca y participan de crear un esqueleto estructural en los biofilms multiespecie. Además, estimulan al sistema inmune del holobionte por vías distintas a las bacterias y muchas de las especies de hongos se consideran como especies clave tanto en las situaciones de salud como en patologías como periodontitis o caries (15,16).

El viroma oral puede suponer 300-2000 genotipos virales distintos en un único individuo. Algunos de los virus que se encuentran en la boca en general se relacionan con patologías como las que producen los virus del grupo herpes, el papilomavirus humano o el VIH. Sin embargo, muchos de los virus de la boca de un individuo sano son bacteriófagos, virus que infectan a las bacterias presentes en la boca. Los fagos de la boca sana son fundamentalmente virus con ciclos de vida lisogénicos. La composición viral de la microbiota oral varía según la localización analizada, siendo la mayoría podovirus, siphovirus, myovirus y microvirus, junto a un gran número de fagos no identificados. Las relaciones de los fagos con el componente bacteriano de la microbiota oral son complejas y su estudio se halla aún en una fase muy inicial (17,18).

Los protozoos se encuentran de forma más bien escasa en la microbiota oral y en la mayor parte de la literatura se obvian. Aunque se encuentran en la boca de individuos sanos especies como Entamoeba gingivalis o Trichomonas tenax, con consideración de saprofitos (19), también se han relacionado con patologías sobre todo periodontales cuando aumenta su presencia relativa en situaciones de escasa higiene oral, que mejoran con estrategias de tratamiento que incluyan una cobertura antimicrobiana específica contra dichas especies (20).

Formación del biofilm

El establecimiento del biofilm oral en la superficie de los dientes es un proceso detalladamente descrito. Inicialmente los colonizadores bacterianos primarios establecen microcolonias sobre la película adquirida de glucoproteínas. Estos colonizadores primarios son bacterias grampositivas facultativas. Se unen a la película con adhesinas. Luego, estas microcolonias aumentan de tamaño y se unen a los colonizadores secundarios como especies de Prevotella, Capnocytophaga o Actinomyces. Todas ellas están incrustadas en la matriz extracelular compuesta por exopolisacáridos, proteínas, ácidos nucleicos y productos del metabolismo bacteriano., junto a sales minerales, componentes sanguíneos e iones (21). Los estudios de biogeografía de los biofilms dentales utilizando espectroscopia de fluorescencia han permitido caracterizar al biofilm como una estructura tridimensional compleja en forma de “erizo”, en la que cada sección de la estructura tiene características especiales ambientales y microbianas (22). Actualmente, el biofilm que se constituye como una estructura de microbiota simbiótica no se debe entender como un generador de patología, sino como una estructura ineludible en una boca sana, con una gran presencia de especies generalistas. Solamente en presencia de cambios en el equilibrio de las especies, con aparición de microorganismos “especialistas” con funciones metabólicas determinadas y elevado potencial virulento, es cuando se genera un biofilm patogénico que, si persiste en el tiempo, da lugar a patologías como la periodontitis o la caries dental (23).

Funciones de la microbiota oral

El equilibrio simbiótico de la microbiota oral en los biofilms orales del huésped en estado de salud permite que se lleven a cabo funciones beneficiosas para el ser humano. Estas funciones se podrían dividir en cuatro grandes categorías (24):

-La vía metabólica del nitrato-nitrito-óxido nítrico: una microbiota oral saludable permite una adecuada conversión del nitrato de los alimentos en nitrito, por las nitrato reductasas bacterianas. El nitrito tiene actividad antiinflamatoria y antimicrobiana de forma directa. Además, se transforma a nivel sistémico en óxido nítrico tanto por las nitrito reductasas bacterianas del intestino como las humanas. El óxido nítrico es un regulador fundamental de procesos metabólicos y cardiovasculares, además de tener asimismo efectos antimicrobianos y antiinflamatorios. Esta vía también participa de regular la producción del mucus a nivel gástrico, lo que impacta no solo sobre la microbiota intestinal sino también sobre la oral. El uso excesivo e indiscriminado de colutorios puede interferir en esta vía, pudiendo incluso producir aumento de la tensión arterial por la disminución de la producción de óxido nítrico.

-Exclusión de patógenos: una microbiota oral saludable es capaz de competir por nutrientes y lugares de adhesión con microorganismos de perfil más patógeno. Además, segrega bacteriocinas que antagonizan el crecimiento de estos. Así, se generan unas condiciones desfavorables para la proliferación de especies clave de las patologías periodontales y la caries.

-Regulación y desarrollo del huésped por la estimulación del sistema inmunitario.

-Contribución al metabolismo de los alimentos.

-Mantenimiento de la morfología normal de las superficies mucosas.

-Cross-talk entre huésped y microbioma: regulación a la baja de respuestas proinflamatorias, estimulación de las respuestas de citoquinas antiinflamatorias y producción de interferones. Además, esta comunicación bidireccional estimula la producción y el mantenimiento del citoesqueleto de la mucosa.

La disbiosis oral como origen de la caries y la periodontitis

Actualmente, tanto la caries como la periodontitis se consideran desde el punto de vista del ser humano como un holobionte como patologías en las que la disbiosis oral está en la base de la patogénesis (figura 1). Las excelentes revisiones de Rosier (3) y Lamont (23) son altamente recomendables para profundizar en el tema.

En una cavidad oral con microbiota sana con un biofilm supragingival con efectos beneficiosos para la salud, las proteínas y las glicoproteínas, la urea y el nitrato son transformados en aminoácidos, amonio y nitrito, que mantienen un ambiente con un pH adecuado y un flujo de iones fosfato y calcio hacia el esmalte. Con el desequilibrio de la microbiota por un consumo excesivo de polisacáridos y sacarosa, se produce un cambio del perfil de la microbiota del biofilm con un aumento de especies productoras de ácido y tolerantes al mismo, con generación de ácidos orgánicos que promueven la salida de los iones de fosfato y calcio del esmalte. El riesgo de que se produzca este tipo de alteración es mayor con el consumo excesivo de azúcares tantos simples como complejos, sobre todo si es con una frecuencia excesiva. Existe una resiliencia de la microbiota de la cavidad oral: ante un cambio en las condiciones de pH de la boca, se puede retornar a una situación fisiológica si no se realizan ingestas de alimentos con excesiva frecuencia. El “picoteo” de alimentos ricos en azúcares es uno de los principales responsables de este cambio de microbiota oral simbiótica hacia una microbiota cariogénica. Las especies clave de este tipo de disbiosis son sobre todo Streptococcus mutans y Propionibacterium acidifaciens, junto a especies de Veillonella, Actinomyces, además de especies cariogénicas de Lactobacillus (2,3,23). Otras especies de estos géneros en cambio forman parte de una microbiota saludable en la cavidad oral.

En cuanto a la periodontitis, en este caso el cambio de la microbiota se produce en localizaciones periodontales hacia una microbiota de perfil proteolítico. La falta de una higiene oral adecuada, junto a ciertos factores de riesgo como el tabaquismo, el consumo de alcohol, la diabetes mellitus o factores de predisposición genética entre otros muchos, favorece la disbiosis periodontal. En una primera fase de gingivitis la respuesta inflamatoria se puede mantener proporcional y la situación aún puede ser revertida hacia una situación de eubiosis. Sin embargo, si los factores persisten en el tiempo, aparece la microbiota periodontítica, con una respuesta inflamatoria exacerbada asociada a daño tisular crónico. Las especies clave de esta situación son Porphyromonas gingivalis, Aggregatibacter actinomycetemcomitans, Prevotella intermedia, Treponema denticola, T. forsythia, Fusobacterium nucleatum y Campylobacter rectus (2,3,7,23).

La disbiosis oral es un factor que puede impactar de forma muy negativa sobre la salud sistémica, sobre todo si llega al extremo de la periodontitis. La periodontitis y la disbiosis oral se han relacionado con múltiples patologías sistémicas (25–28):

-Autoinmunes como la artritis reumatoide, el síndrome de Sjögren o la enfermedad inflamatoria intestinal.

-Metabólicas e inflamatorias, como la esteatosis hepática no alcohólica, la resistencia a la insulina y la diabetes, la arteriosclerosis, la enfermedad renal crónica y la hipertensión.

-Neurodegenerativas, como la esclerosis múltiple o la enfermedad de Alzheimer.

-Patologías neoplásicas: se ha asociado el cáncer colorrectal al F. nucleatum, o el cáncer de páncreas con P. gingivalis y A. actinomycetemcomitans. También se han asociado los tumores de cabeza y cuello con los fenómenos de inflamación de bajo grado asociados a la periodontitis y con la producción de componentes orgánicos volátiles, por parte de una microbiota oral disbiótica, que pueden tener un efecto carcinogénico (28–30).

Configuración de la microbiota oral

Factores perinatales

La configuración de la microbiota oral inicialmente depende de la microbiota materna. Durante el embarazo, los microorganismos presentes en la boca de la mujer sufren fenómenos de traslocación a través de la mucosa. La microbiota placentaria se determina fundamentalmente por la microbiota oral; es por ello que es tan importante que las mujeres en edad fértil cuiden su salud bucodental desde bastante antes del embarazo. La disbiosis oral que caracteriza a la periodontitis se asocia no solo a problemas en la posterior programación de la microbiota del bebé; también se ha asociado a parto pretérmino y al bajo peso.

La microbiota placentaria se asemeja sobre todo a la microbiota oral, especialmente la localizada en la lengua y las amígdalas (31). Esta microbiota placentaria entrena al sistema inmunitario fetal en la tolerancia a los antígenos microbianos. Zaura et al. (32) sugieren que el sangrado gingival del embarazo tendría un papel fundamental en el paso de las bacterias orales de la madre a la placenta (y a la leche materna en el período postnatal). En el período prenatal, las células presentadoras de antígenos del feto interactuarían con los antígenos de estas bacterias, presentando luego la información a los linfocitos T reguladores. Así, tras el nacimiento, el sistema inmunitario del bebé reconocerá los microorganismos de la microbiota materna como “seguros”. La microbiota del bebé se hereda de la madre sobre todo en el nacimiento, aunque se considera ya que incluso durante el embarazo se puede comenzar a establecer la microbiota sobre todo intestinal, si bien este aspecto está en discusión (33). En lo que respecta a la microbiota oral y su configuración, hay varios factores perinatales que influyen:

-La administración de antibióticos durante el parto puede modificar la composición de la microbiota oral del bebé (34).

-El tipo de parto puede tener un impacto prolongado: los niños nacidos por parto vaginal tienen una mayor diversidad taxonómica a los 3 meses del nacimiento (35). Por otro lado, los niños nacidos por cesárea adquieren S. mutans de forma precoz con respecto a aquellos nacidos por vía vaginal (36). Los niños nacidos por parto vaginal tienden a tener una mayor abundancia de Prevotella, Bacteroides y TM7, mientras que los nacidos por cesárea presentan una abundancia relativa de Propionibacterium, Staphylococcus, Slackia y Veillonella (37). Hay otros cambios descritos en función del tipo de parto, no solo en la microbiota oral, lógicamente, sino también en la intestinal, respiratoria o cutánea. Tanto es así, que es importante evitar la realización de un excesivo número de exploraciones vaginales o la aplicación de productos antisépticos en la zona genital durante el parto, puesto que su impacto puede ser muy profundo en la programación de la microbiota del bebé, con efectos potencialmente perjudiciales en su salud futura (38).

-Un factor con un impacto muy profundo sobre la microbiota del bebé es el tipo de lactancia. Por ejemplo, los bebés que reciben lactancia materna son portadores de cepas de lactobacilos con propiedades antimicrobianas no presentes en los niños que reciben leche de fórmula, aunque no es ni mucho menos el único cambio de la microbiota oral según el tipo de lactancia que recibe el bebé (39).

En estos primeros momentos de la vida se establecen comunidades bacterianas orales que se adquieren probablemente por transmisión directa de la madre: Streptococcus, Fusobacterium, Neisseria, Prevotella y Porphyromonas. Después del nacimiento, los factores ambientales modulan la configuración de la microbiota del cuerpo, incluyendo la oral. En particular, el aumento de Streptococcus spp, sobre todo S. salivarius, se asocia al contacto con los primeros oligosacáridos de la leche en la boca del recién nacido. En los primeros meses y años de la infancia, aumentan la diversidad y variedad de la microbiota oral. Los eventos relacionados con la aparición de los dientes de leche de forma progresiva y el posterior cambio a la dentición definitiva, son factores fundamentales que determinan cambios en la microbiota oral (2). La microbiota que se hereda de la madre se mantiene relativamente estable en los primeros 3 años de vida. Posteriormente, los factores ambientales actúan cada vez con mayor intensidad. El ambiente configura la microbiota de todo el cuerpo con mucha mayor intensidad que cualquier factor genético o heredado. Tanto es así, que la microbiota adquirida por herencia al inicio de la vida se puede perder por completo, produciéndose perfiles de disbiosis en los nichos ecológicos que determinan la aparición de patología (40). Durante los besos íntimos también se produce una transferencia de microorganismos, que puede producir cambios persistentes en la microbiota oral de ambos miembros de una pareja estable (41).

Factores postnatales que modulan la microbiota oral

La microbiota oral a lo largo de la vida se comporta como un sistema dinámico. Los factores que determinan su composición e interacciones se pueden clasificar en 4 grandes categorías, con diversas variables en cada una de ellas (tabla 2) (3). Sobre muchos de estos factores no se puede influir. Por ello, es interesante conocer aquellos que sí se pueden modular y que son grandes determinantes del estado eubiótico o disbiótico de la microbiota oral. En el caso de la microbiota oral, la alimentación y otros hábitos del estilo de vida, incluyendo la higiene oral, son los grandes determinantes modificables de la microbiota oral. La boca es la primera barrera para la entrada de todo lo externo al cuerpo: los alimentos, el aire con sus contaminantes, los tóxicos como el tabaco o el alcohol, pasan indefectiblemente por la boca, impactando sobre la microbiota. Cualquier intervención sobre la salud no solo del aparato masticatorio de una persona sino también sobre la salud de todo el organismo, debería pasar por revisar estos factores.

Los factores total o parcialmente modificables o modulables que influyen sobre el complejo ecosistema de la microbiota oral son:

-La respiración bucal: impacta de forma negativa en la producción de la saliva, que es un componente fundamental para mantener una microbiota oral saludable por las múltiples funciones que realiza y las sustancias que contiene. Uno de los efectos deletéreos de la respiración bucal puede ser el aumento del riesgo de desarrollar un exceso de colonias de S. mutans, la especie clave de la caries (42).

-La situación hormonal sistémica, especialmente en el caso de las mujeres, tiene un impacto directo sobre el estado de la microbiota oral y el ambiente proinflamatorio que puede aparecer en determinados momentos de la vida cuando se producen cambios en el ambiente hormonal. En este sentido, el embarazo y la menopausia son momentos críticos en los que es fundamental mantener un estado de eubiosis oral para evitar patologías locales o sistémicas. En concreto, en el embarazo hay un aumento del número total de microroganismos viables. Además se produce un incremento de especies patogénicas como P. gingivalis y A. actinomycetemcomitans junto a especies de Candida (43). En la menopausia también es frecuente el aumento de P. gingivalis y Tannerella forsythia, especies claves en la patogénesis de la periodontitis (44). Estos efectos vienen mediados no solo por los cambios en el sistema inmunitario - que se modula en parte por las hormonas sexuales - sino también por la presencia de receptores beta estrogénicos en la mucosa oral y las glándulas salivales. La adolescencia en ambos géneros supone un momento importante de cambio a nivel de la microbiota oral y se considera que una parte de este proceso puede ser debido a los cambios en las hormonas sexuales (2,3). Es posible que la exposición a fármacos con efecto hormonal como los anticonceptivos o el efecto de los disruptores endocrinos como el bisfenol tengan un impacto difícil de estimar en la microbiota oral.

-La contaminación ambiental atmosférica y acuática tiene un efecto deletéreo no solo sobre la microbiota intestinal, sino también sobre la oral (45–47).

-El uso de antibióticos y colutorios orales de forma indiscriminada puede provocar una disbiosis oral. Adicionalmente, se sabe que el 25% de los fármacos no antimicrobianos impactan de forma negativa sobre la microbiota intestinal. Pero no sólo sobre la intestinal, también sobre la oral. Los inhibidores de la bomba de protones (los -prazoles) quizá sean los fármacos más utilizados que tienen un impacto deletéreo sobre las microbiotas oral e intestinal (48). Los fármacos que producen sequedad de boca, como por ejemplo muchos psicofármacos, de forma indirecta pueden acabar impactando sobre la microbiota oral (49). Otros fármacos como la fenitoína, los antagonistas del calcio o la ciclosporina pueden producir una hipertrofia de la encía, lo que también altera el equilibrio de la microbiota periodontal.

-El tabaco, el alcohol y otras drogas tienen un efecto perjudicial directo sobre la salud de la boca, no solo por su impacto sobre la microbiota oral e intestinal. El abandono de este tipo de hábitos debería formar parte del consejo que se le da a un paciente en la consulta de cualquier profesional sanitario (50–53).

-El estrés psicosocioemocional mantenido, habitual en la vida moderna, tiene un impacto negativo directo sobre la microbiota oral y se ha comprobado que puede favorecer la aparición de periodontitis y empeorar su evolución (54). En este sentido, prácticas como el mindfulness pueden ser de ayuda para mejorar la resiliencia y la tolerancia al estrés.

-No es objeto de esta revisión incidir en las medidas locales de higiene oral pero cabe recordar que el cepillado tras cada comida y el uso de dispositivos de higiene interdental según indicación del profesional de la salud oral junto a las revisiones periódicas por un profesional odontólogo cualificado son parte imprescindible del cuidado de la boca y su microbiota.

Alimentación y microbiota oral

En cuanto a la alimentación, se sabe que el impacto que tiene esta sobre la microbiota intestinal es relativamente rápida. Es uno de los principales factores que participan de modular la microbiota (55–57). También la microbiota oral se ve influenciada por la alimentación: la boca es donde en primer lugar comienzan los procesos de digestión.

El tipo de alimentación que realiza actualmente una gran parte de la sociedad industrializada provoca múltiples efectos negativos para la salud de las personas. También es así en el caso de la salud oral. Se consume un exceso de alimentos con alta carga glucémica. Es un tipo de dieta que contiene escasos micronutrientes, necesarios para mantener cualquier barrera corporal en condiciones óptimas de salud. Además, suele tener una carga ácida excesiva y baja concentración de fibra soluble celular, con una presencia excesiva de fibra acelular que tiene efectos negativos para la salud metabólica. También es epidémico el desequilibrio entre los ácidos grasos omega 6 y omega 3, con un consumo excesivo de los primeros y deficitario de los segundos. El déficit relativo de ácidos grasos omega 3 supone un problema para la producción por parte del sistema inmunitario de moléculas con propiedades resoléomicas y antiinflamatorias, y el exceso relativo de ácidos grasos omega 6 resulta ser directamente proinflamatorio (58). El consumo de bebidas carbonatadas y ricos en fructosa y sacarosa en formato líquido es especialmente pernicioso para la salud oral, al estimular la proliferación de bacterias que predisponen a la disbiosis cariogénica y provocan cambios en el pH de la cavidad oral. Por otro lado, la costumbre de realizar hasta 5 o 6 comidas al día, con algún picoteo intermedio, acidifica también el medio oral y abona el terreno para la proliferación de bacterias patogénicas.

Entonces, ¿cuál sería la alimentación óptima para una salud oral y general óptima? Se podrían dar las siguientes pautas, que también son adecuadas para mantener un hueso alveolar saludable (59):

-Comer 2-3 veces al día y procurar que el ayuno nocturno sea de un mínimo de 13 horas. El ayuno intermitente con ayunos nocturnos más prolongados tiene múltiples beneficios a nivel de salud metabólica (60), aunque aparentemente no se han publicado aún estudios directos sobre su impacto en la salud oral.

-Comer los alimentos en su formato natural en la medida de lo posible, huyendo de los ultraprocesados que contienen endulzantes, emulsionantes, grasas industriales o trans y otros aditivos que se ha comprobado que influyen de forma deletérea en la microbiota intestinal y probablemente también en la oral (61).

-Aumentar el consumo de fibra soluble y celular, es decir, la procedente de la verdura y la fruta. En particular, los vegetales con nitratos, como la remolacha o las verduras de hoja verde, son especialmente interesantes para asegurar el adecuado funcionamiento de la vía metabólica nitrato-nitrito-óxido nítrico (62). También los polifenoles presentes en los alimentos de origen vegetal como frutas, verduras y especias colaboran a mejorar la salud oral. Los polifenoles son sustancias que se absorben en su forma original solamente en un 5-10%; el resto debe ser metabolizado por la microbiota. El metabolismo de los polifenoles comienza en la cavidad oral. Se ha comprobado que pueden tener un efecto directo contra microorganismos como S. mutans, inhibir la adhesión de otras bacterias patógenas y evitar la formación de un biofilm disbiótico. Además, los polifenoles pueden inhibir las respuestas inflamatorias del huésped por los patógenos periodontales. Hay estudios que demuestran los efectos beneficiosos en la salud oral de sustancias procedentes de la uva y la semilla de uva, el té y el café, la menta, el anís, los arándanos rojos y azules, el limón, la manzana, la cúrcuma, el cacao puro o la granada (63). Incluso el vino tinto puede tener algún efecto beneficioso en este sentido, pero no se debería recomendar el consumo de vino como medida para mejorar la salud. El vino desalcoholizado podría mantener las propiedades beneficiosas de los polifenoles para la salud oral, sin el efecto perjudicial del etanol. El aloe vera también ha mostrado beneficios con su capacidad de inhibir patógenos periodontales, además de ser un adyuvante interesante para prevenir y tratar la gingivitis (64).

-Aumentar el consumo de pescado, marisco, algas y moluscos para asegurar un adecuado aporte de ácidos grados omega 3 (62,65).

-El café y el té verde - también el negro aunque en menor medida - tienen un impacto favorable sobre la microbiota oral por su alto contenido en micronutrientes que propician la producción de sustancias antiinflamatorias. El té verde en concreto reduce la presencia de S. mutans y lactobacilos cariogénicos y aumenta la abundancia de Shuttleworthia satelles, que se asocia a menor presencia de caries. Sobre el café hay resultados entre neutros y favorables, probablemente porque depende de la forma en la que se prepara y si se toma con endulzantes o lácteos añadidos. Además de proteger contra neoplasias de cabeza y cuello, el consumo de café en algunos estudios se ha asociado a una disminución de la presencia de S. mutans y lactobacilos cariogénicos (66).

-Las setas son un alimento de uso minoritario. Sin embargo, aumentar su consumo tiene un impacto muy favorable no solo para el sistema inmunitario (67) y la microbiota intestinal (68), sino también sobre la salud oral (69,70).

En determinadas ocasiones, como en el caso de que el paciente tenga periodontitis, se pueden utilizar ciertos suplementos como adyuvantes. La lactoferrina es especialmente interesante como tratamiento adicional en múltiples procesos patológicos de la boca en aplicación tópica (71,72). Otras suplementaciones interesantes son la vitamina C, el ácido fólico, la vitamina D, o el uso de coenzima Q10 de forma tópica. También el extracto de té verde se puede utilizar de forma tópica para proteger la dentina, por su actividad contra S. mutans y la capacidad de inhibir la adhesión de bacterias patógenas (27). Otra medida que puede resultar interesante es el oil pulling con aceite de coco o de oliva (73).

Probióticos para una salud oral óptima

Además de con una alimentación antiinflamatoria y prebiótica, que no solo no haga daño a la salud oral sino que promueva una microbiota oral e intestinal saludable, la microbiota oral se puede modular de forma directa con la utilización de probióticos de derivación humana. Los probióticos son microorganismos vivos que en las cantidades adecuadas promueven beneficios en el organismo humano. Son fundamentalmente lactobacilos y bifidobacterias, además de algunas otras bacterias, hongos o levaduras. No tienen la consideración de medicamentos sino de complemento alimenticio, por lo que en Europa se regulan por la EFSA. Entre sus mecanismos de acción destacan la síntesis de sustancias antimicrobianas, la mejoría de la función de barrera mucosa, el estímulo del sistema inmunitario asociado a mucosas y la promoción de la producción de fabricación de mediados antiinflamatorios.

Los efectos beneficiosos de los probióticos para la salud oral están mediados por varios mecanismos (74,75):

-Una interacción directa, con inhibición de la adhesión de patógenos, colonización y formación de un biofilm saludable, producción de proteínas citoprotectoras en las superficies celulares del huésped e inhibición de colagenasas.

-Exclusión competitiva: producción de sustancias químicas (como bacteriocinas) que inhiben la proliferación de las bacterias patogénicas, competición en la formación de las uniones entre las bacterias y participación en el metabolismo de los sustratos.

-Interacción indirecta por su efecto en la inmunidad local y la regulación de la permeabilidad mucosa, además de la modulación de la función inmunitaria sistémica y su efecto sobre mecanismos de defensa no inmunológicos. Además, participan en evitar la formación de una placa disbiótica al neutralizar radicales libres.

Las cepas más investigadas y que se encuentran en una microbiota sana son fundamentalmente L. casei y paracasei, L. acidophilus, L. fermentum, L. plantarum, L. salivarius, L. reuteri, L. rhamnosus, B. lactis, S. salivarius y S. dentisani. En múltiples estudios clínicos han demostrados efectos beneficiosos en la salud oral en procesos de periodontitis, caries, halitosis o periimplantitis. Se pueden usar de forma directa tópica en la cavidad oral. No obstante, puesto que la disbiosis oral causa disbiosis intestinal por la deglución de los microorganismos de la boca, es una estrategia interesante administrar también probióticos vía oral y/o tópica con cepas dirigidas a mejorar la salud intestinal, como S. boulardii, E. faecium UBEF41 y algunas de las que también son útiles para la disbiosis oral. S. boulardii es especialmente interesante para disminuir la presencia de un exceso de Candida. En una estrategia adecuada de regulación de la microbiota oral e intestinal, en primer lugar, se debería proceder a reducir la carga de bacterias patógenas, para después reemplazarlas por cepas bacterianas con propiedades beneficiosas. Los probióticos son especialmente interesantes para ser utilizados de forma adyuvante con los tratamientos locales periodontales o de la caries que se realicen según las necesidades del paciente.

Conclusiones

La salud del cuerpo humano depende en gran medida de la salud bucodental, y esta a su vez, de una microbiota oral saludable. El estilo de vida es uno de los factores que más impactan en el estado de la microbiota oral. Los consejos sobre la alimentación y el abandono del consumo de tóxicos como el tabaco o el alcohol deberían formar parte de una intervención integral y personalizada en el tratamiento y la prevención de las patologías de la boca conjuntamente con la instauración de las herramientas y técnicas de higiene bucodental que también permiten mantener el equilibrio eubiótico de la microbiota oral. Es previsible que en un futuro a corto plazo los probióticos constituyan una parte clave de los tratamientos odontoestomatológicos.


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También puede consultar el número 44 de DM-El Dentista Moderno.

 

 

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